Quan les plantes van cedir els seus gens als insectes: una finestra al Pèrmic

La revista Scientific Reports recollia fa uns mesos les interessants troballes de l’equip d’investigació format per Walter J. Lapadula, María L. Mascotti i Maximiliano Juri Ayub, integrat en l’Institut Multidisciplinari d’Investigacions Biològiques de Sant Lluís, a l’Argentina (IMBIO). Els treballs de recerca confirmaven, per primera vegada, el descobriment de dos gens funcionals RIP de plantes en la mosca blanca Bemisia tabaci. Atès aquest resultat explicarem aquest inusual salt de material genètic i mitjançant quins mecanismes aquests gens habituals del món vegetal es van integrar fa milions d’anys en el genoma de l’ancestre d’aquest hemípter. Alhora, intentarem esbossar les claus evolutives que impliquen aquests esdeveniments genòmics de naturalesa singular i que afecten de manera profunda l’ecologia de les espècies tant vegetals com animals.

Gens que escapen als seus amos

El fet que gens complets salten entre espècies distants evolutivament i colonitzen els genomes d’altres organismes és possible mitjançant el mecanisme biològic que coneixem com a Transferència Horitzontal de Gens (THG). Suposa la cessió de material genètic entre espècies sense que hi haja mediació de cap esdeveniment reproductiu. Resulta evident que per a organismes complexos aquesta idea contrasta amb el concepte clàssic de verticalitat de l’herència, és a dir, els gens es transmeten de progenitors a descendents; en aquest cas no ocorre així. D’altra banda, la THG sí que està descrita de manera freqüent en el món procariota, però no resulta tan abundant la seua descripció en el cas dels organismes complexos (com els metazoos o les plantes). En un article anterior, exploràvem aquesta possibilitat d’intercanvi de gens mitjançada per THG en l’escenari de les relacions planta-planta. En aquesta ocasió, fem un pas més i ens endinsem en la relació planta-animal. Ho farem seguint el rastre evolutiu dels interessants gens RIP i com han protagonitzat aquest inusual capítol de biologia evolutiva.

Mecanismes de defensa vegetal i proteïnes inactivadores de ribosomes (RIP)

Els gens RIP (BtRIP1 i BtRIP2) que els investigadors han trobat en la mosca blanca Bemisia tabaci presenten actualment una àmplia distribució en plantes, tant en un sentit taxonòmic com geogràfic. D’altra banda, també s’han identificat en uns certs bacteris i, en menor mesura, en alguns grups de fongs. La presència de gens RIP en plantes s’associa a l’aparició, en el període Pèrmic, de les Gimnospermes, fa almenys 300 milions d’anys.

Els ancestrals gens RIP codifiquen proteïnes altament tòxiques (activitat N-glicosidasa) per la seua capacitat d’interrompre la síntesi proteica de manera irreversible mitjançant la inactivació de ribosomes cel·lulars; tant en formes de vida procariota com eucariota. Aquestes proteïnes inactivadores de ribosomes (RIP, en les seues sigles en anglès) poden ser aïllades en teixits de fulles, llavors i òrgans de reserva subterranis. Atesa aquesta característica de toxicitat, està demostrat en models d’experimentació vegetal que les RIP participen en complexos mecanismes de defensa davant fongs, bacteris, virus i insectes. En aquest sentit, són molts els aspectes que queden per aclarir respecte als mecanismes més profunds de funcionament d’aquestes molècules defensives vegetals, per la qual cosa és una línia d’investigació oberta en l’actualitat per diversos grups d’investigació.

El paradigma de trobar gens vegetals en un insecte

Efectivament, resulta paradigmàtic que la mosca Bemisia tabaci siga portadora de gens ancestrals d’una espècie vegetal, però és encara més interessant el fet que aquests gens siguen funcionals, com així s’ha demostrat en aquesta investigació de Scientific Reports. Per a posar llum sobre aquesta inusual troballa, s’ha seguit el rastre filogenètic dels gens RIP, trobats en la mosca blanca, és a dir, s’ha reconstruït la història evolutiva d’aquests gens per tal de conèixer on es troba el seu origen. Els resultats de l’anàlisi secunden, fermament, que els dos gens RIP trobats en la mosca blanca deriven d’un sol esdeveniment de THG i tenen el seu origen en una espècie vegetal que no ha pogut ser identificada. Les anàlisis filogenètiques afinen més en els seus resultats i consideren que aquest esdeveniment de cessió de gens va tindre lloc en un període comprés entre els 80 i 300 milions d’anys (franja cronològica que abarca els períodes Carbonífer i Permià, així com la totalitat de l’era Mesozoica).

Arribats a aquest punt cal preguntar-se per què no han desaparegut aquests gens RIP del genoma de la mosca blanca? Amb freqüència, els gens que són objecte de TGH romanen silenciats, no són objecte de transcripció cel·lular i molts altres són eliminats mitjançant deriva genètica. En aquest cas, la deriva genètica durant 80 milions d’anys no ha fet desaparèixer aquests gens i les actuals investigacions confirmen que han evolucionat mitjançant selecció purificadora, és a dir, es transcriuen cel·lularment i tenen activitat funcional. Per tant, hem d’entendre que confereixen algun tipus d’avantatge adaptatiu als seus nous amos, en aquest cas a la mosca Bemisia tabaci. Desconeixem de manera precisa quin paper exerceixen els gens RIP en el seu nou hoste. Des d’un exercici d’aproximació, podem considerar que altres insectes s’han vist evolutivament molt afavorits pels esdeveniments de THG. En aquest cas no eren plantes aquelles que donaven els seus gens, eren fongs i bacteris, i la conseqüència adaptativa final va ser augmentar la capacitat tròfica sobre nous recursos vegetals. En definitiva, explotar nínxols ecològics anteriorment inaccessibles. D’altra banda, existeix la possibilitat que les RIP en B. tabaci, igual que ocorre en plantes, participen en sistemes de defensa contra potencials agents patògens, però sobre aquesta possibilitat actualment no hi ha cap evidència.

La fragilitat de la barrera de Weismann com a oportunitat genòmica del passat

Existeix consens en la comunitat científica sobre com la THG en el món procariota pot reconéixer-se com un fet comú, amb implicacions evolutives sobre els organismes. Però aquest escenari no resulta tan reproduïble en organismes complexos en els quals coincideixen nombroses barreres que impedeixen l’adquisició d’elements genètics estranys i la seua incorporació de manera estable al genoma de les cèl·lules germinals i, per tant, transmissibles a la seua descendència. Com és possible que els gens d’una planta escapen als seus amos i s’integren en el genoma d’un insecte? Perquè això ocórrega els gens cedits per la nostra planta desconeguda han d’incorporar-se a les cèl·lules germinals de Bemisia tabaci.

Aquesta qüestió no és senzilla d’explicar, per a això els autors de l’article consideren que existeix una feblesa en la barrera de Weismann en fases inicials del desenvolupament de B. tabaci (fase larvària), que sí que permetria aquesta adquisició de gens. En aquest sentit, es creu que el vehicle contenidor dels gens seria la saba; de la qual s’alimenten les larves durant la seua fase de desenvolupament. Recordem que la barrera de Weismann ens explica, com en els metazoos, les cèl·lules germinals formadores de gàmetes són les úniques responsables de transmetre informació genètica de generació en generació, en contrast amb les cèl·lules somàtiques.

És a dir, la informació genètica de caràcters heretables i continguda en el genoma només té una direcció; de cèl·lules germinals a cèl·lules somàtiques i, en cap cas, les mutacions o adquisició de caràcters nous recollides en cèl·lules somàtiques poden passar a les cèl·lules germinals i, per això, no poden aconseguir les generacions següents. Però existeixen excepcions conegudes en plantes, esponges i corals. Potser la barrera de Weismann, és una innovació evolutiva recent i fa milions d’anys no resultava tan eficient i sofisticada evolutivament. Els investigadors mantenen la hipòtesi de fons en la qual consideren que els insectes poden ser més susceptibles a episodis de THG que altres grups animals com els vertebrats. De manera paral·lela també s’ha suggerit aquesta possibilitat en el regne vegetal, del qual coneixem nombrosos exemples d’intercanvi de gens, on les plantes són les receptores últimes d’aquestes cessions de gens en les seues relacions amb bacteris, fongs i plantes paràsites.

La idea de selecció natural dins d’un context evolutiu es presenta, tradicionalment, com un procés lent, estable i gradual, mantenint-se sobre l’herència dels caràcters de forma vertical, la qual acaba per donar una visió arborescent de l’evolució de les espècies. La transferència horitzontal de gens suposa la possibilitat d’adquirir de manera ràpida i nova, capacitats funcionals que permeten una ràpida adaptació a nous nínxols ecològics. En els últims anys es documenten amb més freqüència aquests fenòmens de THG en organismes complexos com ara plantes i animals, els qual resulten de gran interès perquè poden modelar el concepte d’evolució i contribuir a aclarir la història evolutiva de l’adquisició de caràcters, els quals no sempre obeeixen a una visió arborescent, sinó més aviat reticulada de les diferents espècies. Estem segurs que a Darwin, Wallace i Mendel els haurien resultat apassionants aquestes troballes. En els pròxims anys, la comunitat investigadora donarà resposta a moltes de les preguntes que queden pendents de resoldre respecte al paper que juga la THG en la història evolutiva de les espècies i en la qual, com hem vist, el món vegetal és un element central d’aquest debat.