Cuando las plantas cedieron sus genes a los insectos: una ventana al Pérmico

La revista Scientific Reports recogía hace unos meses los interesantes hallazgos del equipo de investigación formado por Walter J. Lapadula, María L. Mascotti y Maximiliano Juri Ayub, integrado en el Instituto Multidisciplinar de Investigaciones Biológicas de San Luis, en Argentina (IMBIO). Los trabajos de investigación  confirmaban, por primera vez, el descubrimiento de dos genes funcionales RIP de plantas en la mosca blanca Bemisia tabaci. Atendiendo a este resultado vamos a explicar este inusual salto de material genético y mediante qué mecanismos estos genes habituales del mundo vegetal se integraron hace millones de años en el genoma del ancestro de este hemíptero. En este mismo sentido, intentaremos esbozar las claves evolutivas que implican estos acontecimientos genómicos de naturaleza singular y que afectan de forma profunda a la ecología de las especies tanto vegetales como animales. 

Genes que escapan a sus dueños.

El hecho de que genes completos salten entre especies distantes evolutivamente y colonicen los genomas de otros organismos, es posible mediante el mecanismo biológico que conocemos como Transferencia Horizontal de Genes (THG). Supone la cesión de material genético entre especies sin que medie evento reproductivo alguno. Resulta evidente que para organismos complejos esta idea contrasta con el concepto clásico de verticalidad de la herencia, es decir, los genes se transmiten de progenitores a descendientes; en este caso no ocurre así. Por otra parte, la THG sí está descrita de forma frecuente en el mundo procariota, pero no resulta tan abundante su descripción en el caso de los organismos complejos (como los metazoos o las plantas). En un artículo anterior, explorábamos esta posibilidad de intercambio de genes mediada por THG en el escenario de las relaciones planta-planta. En esta ocasión, damos un paso más y nos adentramos en la relación planta-animal. Lo haremos siguiendo el rastro evolutivo de los interesantes genes RIP y cómo han protagonizado este inusual capítulo de biología evolutiva.

Mecanismos de defensa vegetal y proteínas inactivadoras de ribosomas (RIP).

Los genes RIP (BtRIP1 y BtRIP2) que los investigadores han encontrado en la mosca blanca Bemisia tabaci presentan actualmente una amplia distribución en plantas, tanto en un sentido taxonómico como geográfico. Por otra parte, también se han identificado en ciertas bacterias y, en menor medida, en algunos grupos de hongos. La presencia de genes RIP en plantas se asocia a la aparición, en el periodo Pérmico, de las Gimnospermas, hace al menos 300 millones de años.

Los ancestrales genes RIP codifican proteínas altamente tóxicas (actividad N-glicosidasa)  por su capacidad de interrumpir la síntesis proteica de forma irreversible mediante la inactivación de  ribosomas celulares; tanto en formas de vida procariota como eucariota. Estas proteínas inactivadoras de ribosomas (RIP, en sus siglas en inglés) pueden ser aisladas en tejidos de hojas, semillas y órganos de reserva subterráneos. Atendiendo a esta característica de toxicidad, está demostrado en modelos de experimentación vegetal que las RIP participan en complejos mecanismos de defensa frente a hongos, bacterias, virus e insectos. En este sentido, son muchos los aspectos que quedan por esclarecer respecto a los mecanismos más profundos de funcionamiento de estas moléculas defensivas vegetales, por lo que es una línea de investigación abierta en la actualidad por varios grupos de investigación.

El paradigma de encontrar genes vegetales en un insecto

Efectivamente, resulta paradigmático que la mosca Bemisia tabaci sea portadora de genes ancestrales de una especie vegetal, pero es todavía más interesante el hecho de que estos genes sean funcionales, como así se ha demostrado en esta investigación de Scientific Reports. Para poner luz sobre este inusual hallazgo, se ha seguido el rastro filogenético de los genes RIP, hallados en la mosca blanca, es decir, se ha reconstruido la historia evolutiva de estos genes para conocer dónde se encuentra su origen. Los resultados del análisis apoyan, firmemente, que los dos genes RIP encontrados en la mosca blanca derivan de un solo evento de THG y tienen su origen en una especie vegetal que no ha podido ser identificada. Los análisis filogenéticos afinan más en sus resultados y consideran que este evento de cesión de genes tuvo lugar en un período comprendido entre los 80 y 300 millones de años (franja cronológica que abarca los periodos  Carbonífero y Pérmico, así como la totalidad de la era Mesozoica).

Llegados a este punto cabe preguntarse ¿por qué no han desaparecido estos genes RIP del genoma de la mosca blanca? Con frecuencia, los genes que son objeto de TGH permanecen silenciados, no son objeto de transcripción celular y otros muchos son eliminados mediante deriva genética. En este caso, la deriva genética durante 80 millones de años no ha hecho desaparecer estos genes y las actuales investigaciones confirman que han evolucionado mediante selección purificadora, es decir, se transcriben celularmente y tienen actividad funcional. Por tanto, debemos entender que confieren algún tipo de ventaja adaptativa a sus nuevos dueños, en este caso a la mosca Bemisia tabaci. Desconocemos de forma precisa qué papel desempeñan los genes RIP en su nuevo hospedador. Desde un ejercicio de aproximación, podemos considerar  que otros insectos se han visto evolutivamente muy favorecidos por los eventos de THG. En este caso no eran plantas las que donaban sus genes, eran hongos y bacterias, y la consecuencia adaptativa final fue aumentar la capacidad trófica sobre nuevos recursos vegetales. En definitiva, explotar nichos ecológicos anteriormente inaccesibles. Por otra parte, existe la posibilidad de que las RIP en B. tabaci, al igual que ocurre en plantas, participen en sistemas de defensa contra potenciales agentes patógenos, pero sobre esta posibilidad actualmente no hay evidencia alguna.

La fragilidad de la barrera de Weismann como oportunidad genómica del pasado

Existe consenso en la comunidad científica sobre cómo la THG en el mundo procariota puede reconocerse como un hecho común, con implicaciones evolutivas sobre los organismos. Pero este escenario no resulta tan reproducible en organismos complejos en los que coinciden numerosas barreras que impiden la adquisición de elementos genéticos extraños y su incorporación de forma estable al genoma de las células germinales y, por tanto, transmisibles a su descendencia. ¿Cómo es posible que los genes de una planta escapen a sus dueños y se integren en el genoma de un insecto? Para que esto ocurra los genes cedidos por nuestra planta desconocida deben incorporarse a las células germinales de Bemisia tabaci.

Esta cuestión no es sencilla de explicar, para ello los autores del  artículo consideran que existe una debilidad en la barrera de Weismann en fases iniciales del desarrollo de B. tabaci  (fase larvaria), que sí permitiría esta adquisición de genes. En este sentido, se cree que el vehículo contenedor de los genes sería la savia; de la que se alimentan las larvas durante su fase de desarrollo. Recordemos que la barrera de Weismann nos explica, cómo en los metazoos, las células germinales formadoras de gametos son las únicas responsables de trasmitir información genética de generación en generación, en contraste con las células somáticas.

Es decir, la información genética de caracteres heredables y contenida en el genoma solo tiene una dirección; de células germinales a células somáticas y, en ningún caso, las mutaciones o adquisición de caracteres novedosos recogidas en células somáticas pueden pasar a las células germinales y, por ello, no pueden alcanzar las generaciones siguientes. Pero existen excepciones conocidas en plantas, esponjas y corales. Quizás la barrera de Weismann, es una innovación evolutiva reciente y hace millones de años no resultaba tan eficiente y sofisticada evolutivamente. Los investigadores mantienen la hipótesis de fondo en la que consideran que los insectos pueden ser más susceptibles a episodios de THG que otros grupos animales como los vertebrados. De forma paralela también se ha sugerido esta posibilidad en el reino vegetal, del que conocemos numerosos ejemplos de intercambio de genes, donde las plantas son las receptoras últimas de estas cesiones de genes en sus relaciones con bacterias, hongos y plantas parásitas.

La idea de selección natural dentro de un contexto evolutivo se presenta, tradicionalmente, como un proceso lento, estable y gradual, manteniéndose sobre la herencia de los caracteres de forma vertical, que termina por dar una visión arborescente de la evolución de las especies. La transferencia horizontal de genes supone la posibilidad de adquirir de forma rápida y novedosa, capacidades funcionales que permiten una rápida adaptación a nuevos nichos ecológicos. En los últimos años se documentan con mayor frecuencia estos fenómenos de THG en organismos complejos como plantas y animales, que resultan de gran interés en tanto pueden moldear el concepto de evolución y contribuir a esclarecer la historia evolutiva de la adquisición de caracteres, que no siempre obedecen a una visión arborescente, sino más bien reticulada de las diferentes especies. Estamos seguros de que a Darwin, Wallace y Mendel les habrían resultado apasionantes estos hallazgos. En los próximos años, la comunidad investigadora dará respuesta a muchas de las preguntas que quedan pendientes de resolver respecto al papel que juega la THG en la historia evolutiva de las especies y en la que, cómo hemos visto, el mundo vegetal es un elemento central de este debate.