De cómo las plantas comparten genes

Resulta realmente interesante en biología evolutiva la posibilidad de que una planta pueda compartir su material genético con otras plantas pertenecientes a especies diferentes o incluso con otros organismos. Este intercambio de material genético, que media sin evento reproductivo alguno, es lo que llamamos Transferencia Horizontal o Lateral de Genes (THG). Un mecanismo que fue descrito en los años 50, de forma exclusiva en bacterias, pero que actualmente sabemos que afecta a todos los dominios biológicos independientemente de su complejidad celular (bacterias, arqueas y eucariotas).

Transferencia horizontal de genes en bacterias, a través del proceso de conjugación. El plásmido pasa de bacteria donante (derecha) a la receptora (izquierda) a través de un pili conjugativo / microBIO

En nuestro caso concreto, es decir el mundo vegetal, podemos encontrar evidencias de este mecanismo de intercambio de material genético y probablemente se encuentra muy condicionado a la distancia filogenética de las especies que lo protagonizan. La THG ha sido observada con mayor profusión en organismos procariotas (bacterias) que en organismos eucariotas multicelulares (plantas y animales) aunque pudo ser más común al principio de la evolución de los organismos eucariotas.

Si bien actualmente podemos aceptar el papel de la THG en la evolución de los organismos más sencillos, no existe una unanimidad en el papel desempeñado para los organismos de mayor complejidad como las plantas. Pero aunque desconocemos muchos extremos de este mecanismo de intercambio de genes, todo apunta en abrazar esta sugerente posibilidad. La THG en plantas, al igual que en otros organismos, se asocia con novedades evolutivas rápidas si las comparamos con las originadas por la variabilidad genética de la mutación. En definitiva, este mecanismo y la posible adquisición de genes funcionales por parte de las plantas podrían haber propiciado la ocupación de nuevos nichos ecológicos o la explotación eficaz de recursos anteriormente limitados.

Plantas parásitas que roban genes

Por los trabajos desarrollados sabemos que para que en una planta se produzca la incorporación de nuevo material genético (mediante THG) desde otra planta o un hongo se necesita de un contacto intenso es decir célula-célula. Este es el contacto que puede ocurrir cuando una planta parasita a otra planta o cuando un hongo coloniza una planta.

Detalle del haustorio en una planta parásita, Cassytha filiformis / Boobook48  

Por otra parte también este contacto de tejidos es el que se produce mediante los injertos entre plantas de diferentes especies. Debemos de contemplar la idea de que no todos los genes que son objeto de THG son funcionales, y este es el caso de la gran mayoría de eventos de THG (incluso pueden perderse o transformarse en aquellos genomas a los que alguna vez se integraron).

La relación parásito-hospedador entre plantas es la piedra angular de la mayor parte de casos conocidos de THG en el mundo vegetal. En 2016 Claude dePamphilis, de la Universidad de Pensilvania, trabajando con plantas parásitas de la familia Orobanchaceae (Triphysaria versicolor, Striga hermonthica y Phelipanche aegyptiaca) demostró que estas plantas parásitas podían secuestrar varias docenas de genes de la planta hospedadora. Estos genes hallados en la planta parásita eran funcionales para su nuevo propietario y estaban relacionados mayoritariamente con el funcionamiento óptimo del haustorio. Vamos a recordar que el haustorio es una raíz modificada propia de plantas parásitas cuya función es penetrar en el tejido del hospedador con la finalidad de obtener recursos.

Claude dePamphilis, profesor de biología en Eberly College of Science de Penn State, muestra un ejemplar de planta parásita en estudio, en un invernadero adyacente al Laboratorio Buckhout / Bill Zimmerman

Por otra parte, los investigadores encontraron que parte de estos genes adquiridos por la especie parásita estaban involucrados en los mecanismos de defensa vegetal. Es decir, la planta obtenía genes que facilitaban el seguir siendo parásita, así como potenciar sus mecanismos de defensa. En este caso la planta hospedadora cede genes completos a la planta parásita.

Otro caso bien diferente, en tanto no implica una relaciona estrictamente parásita, es el del arbusto Amborella trichopoda, considerado el ancestro común de todas la plantas con flores. Esta angiosperma tiene en su genoma mitocondrial material genético procedente de algas verdes, musgos y otras angiospermas. En este caso la particularidad radica en que no son funcionales estos genes, pero que excepcionalmente aun así se han conservado en la planta hasta nuestros días y desconocemos la razón.

La colonización del medio terrestre por las plantas

El musgo Physcomitrella patens, una briofita muy primitiva y similar a las que conquistaron la tierra desde el medio acuático hace 450 millones de años, es utilizada actualmente como modelo en evolución vegetal y reveló como su genoma nuclear disponía de varias familias de genes incorporados desde bacterias, virus u hongos a través de THG.

Placas petri en la incubadora con plántulas de Physcomitrella patens / Wageningen, university & research  

Este origen tan variado en las fuentes de material genético en plantas tan ancestrales, ha llevado a muchos autores a considerar el posible papel relevante de la THG en la colonización del medio terrestre por parte de las plantas. La evidencia experimental disponible muestra que este material genético adquirido en la antigüedad aparece involucrado en actividades esenciales o específicas de plantas, como la formación de xilema, defensa química, metabolismo del nitrógeno, biosíntesis de almidón o síntesis de hormonas. Algunos investigadores han especulado con la idea de que los genes que permiten la simbiosis entre plantas y hongos, pudieron ser adquiridos por transferencia horizontal de genes cuando las plantas no habían dado aun el salto al medio terrestre.

Los helechos que no se extinguieron

Nos detenemos en los helechos, consideradas las plantas más antiguas del planeta, y que han mostrado una capacidad adaptativa sorprendente. Aparecieron en el carbonífero y se diversificaron con la explosión de angiospermas, raro esto, ya que la frondosidad de las nuevas angiospermas limitaba la llegada de luz a estos primitivos helechos que vivían muy próximos al suelo, razón suficiente que pudiera haberlas llevado a la extinción.

Nos preguntamos entonces ¿qué ocurrió para que los helechos no se extinguieran? Según los investigadores la THG jugó un importante papel. Aquellos helechos que competían por la luz con las recién llegadas angiospermas tomaron prestado mediante THG un gen del musgo Anthoceros punctatus, con el que compartían hábitat. Este gen (neocromo) codificaba una proteína capaz de optimizar la poca luz que les llegaba bajo el dosel de las recién llegadas angiospermas.

Comprendemos así el valor adaptativo que supuso la adquisición de este gen y su radical impacto evolutivo, de manera que no se extinguieron los helechos primitivos sino todo lo contrario, ya que consiguieron diversificarse como nunca antes lo habían hecho colonizando nuevos ambientes hasta hoy.

Cómo lo hacen las plantas para adquirir genes mediante THG

En principio, todo apunta a que es necesario un contacto intenso entre tejidos vegetales que permita una exposición célula-célula. Este escenario de contacto se encuentra presente en la relación parásito-hospedador que algunas plantas establecen entre ellas, así como durante el desarrollo de injertos y en la colonización de epífitas sobre plantas que por lesión exponen un tejido.

Trozo de tallo sin corteza de Dalea cuatrecasasii infectado por la planta parásita Pilostyles boyacensis. El entramado de hebras blancas es la parte vegetativa de la parásita, que está en proceso de floración  / Angie Daniela González 

En estos casos concretos los investigadores han propuesto que los vehículos últimos de THG entre plantas, podrían estar mediados por mitocondrias y cloroplastos (orgánulos presentes en la célula vegetal) pero incluso también por el mismo núcleo de la célula vegetal. En definitiva, cloroplastos, mitocondrias y núcleo celular, así como el material genético que contienen, serían capaces de viajar de una célula a otra entre plantas de diferentes especies. En el caso de mitocondrias, el más estudiado, sí hay trabajos que confirman que la transferencia horizontal de genes entre diferentes especies de plantas puede acabar provocando la adquisición de un nuevo gen, mediada por el intercambio de mitocondrias y su material genético.

Debemos recordar que las mitocondrias de células vegetales tiene la capacidad de fusionarse entre ellas y que a mayor proximidad filogenética entre las especies será más probable que esta fusión ocurra. Esta sería una buena explicación de porqué Amborella, solo tiene material genético foráneo en sus mitocondrias de organismos verdes y próximos evolutivamente. Por otra parte, investigadores del Instituto Max Planck (2009) trabajando con tres especies diferentes de plantas (Nicotiana benthamiana, Nicotiana glauca y Nicotiana tabacum) demostraron que existe un intercambio de cloroplastos y de su material genético entre diferentes especies mediante el injerto. Las nuevas adquisiciones genéticas encontradas eran también trasmisibles a sus descendientes.

Plantas injertadas en un invernadero de investigación

A estas ideas debemos sumar el hecho de que se ha encontrado material genético de origen cloroplástico o mitocondrial en el genoma nuclear, material genético que previamente había sido compartido mediante THG. Es decir, que también puede existir una cesión en escalón de genes desde orgánulos (cloroplastos y mitocondrias) al mismo núcleo celular. En el año 2005 quedó recogida la primera evidencia clara que confirmaba que podía existir transferencia horizontal de genes de origen nuclear en plantas de diferentes especies (Setariay). Algunos autores han apuntado que la funcionalidad o no de los genes adquiridos por THG en plantas podría estar relacionada con el tipo molecular que mediara bien ARN o ADN (en este sentido no hay suficientes datos).

Sí debemos considerar, después de apuntar estas ideas, que la THG mediada por mitocondrias es más frecuente que la mediada por cloroplastos o núcleos celulares. La mayoría de este material genético suele ser no funcional, pero no siempre es así. Por otra parte los trabajos desarrollados con una parásita del género Cuscuta y una especie de Plantago evidencian que se puede producir en un solo evento de THG la adquisición de más de un gen (en este caso mitrocondrial).

Para finalizar añadir que, hasta donde saben los investigadores, de este movimiento de material genético no se derivan fenotipos novedosos o especies nuevas. Pero cada vez hay mayor evidencia de la importancia de la transferencia horizontal de genes en la teoría de la evolución y son muchas las preguntas que quedan por responder, y en especial aquellas relacionadas con los organismos de mayor complejidad como son las plantas.